BLACKFISH er en hypnotiserende, psykologisk thriller med en spækhugger i centrum. Filmen er den første siden GRIZZLY MAN, som viser, hvordan naturen kan hævne sig på mennesket, når den bliver presset til det yderste. BLACKFISH fortæller historien om Tilikum, en optrædende spækhugger, der slog flere mennesker ihjel, mens den var i fangenskab. Undervejs viser instruktøren og producenten Gabriela Cowperthwaite chokerende optagelser og rørende interviews for at udforske skabningens usædvanlige egenskaber, artens grusomme behandling i fangenskab, trænernes liv og død ved presset forøvet af havparkindustrien, der vil tjene millioner af dollars hvert år. Med hidtil ikke-viste, chokerende optagelser og medrivende interviews udfordrer denne følelsesladede og stramt strukturerede fortælling os til at overveje vores forhold til naturen og afslører, hvor lidt vi mennesker har lært fra disse højt begavede og sansende pattedyr.