I Rudderless spelar Billy Crudup Sam - en före detta höjdare inom reklambranschen vars liv går i bitar när hans son hastigt avlider. Han lever utanför samhället på en stillastående båt och dövar smärtan med alkohol. När Sam upptäcker en låda full av sonens demoband och texter, förvånas han över sin sons musikaliska begåvning och fylls av en längtan efter att få knyta an till honom. Han blir besatt av att utforska sonens okända talang och lära sig spela hans låtar, och en dag bestämmer han sig för att spela en av dem på en bar. Låten fängslar den unge musikern Quentin (Anton Yelchin) som sitter i publiken, och de två osannolika vännerna beslutar sig för att bilda rockbandet Rudderless som blir oväntat populärt och blåser nytt liv i bådas liv.